中大新聞網(wǎng)訊（通訊員熊麗娜）地球上早期開(kāi)花植物（被子植物）的起源和快速演化問(wèn)題被達(dá)爾文稱(chēng)為“惱人之謎”（abominable mystery）。近二十年來(lái)，隨著植物高質(zhì)量基因組數(shù)據(jù)的陸續(xù)發(fā)表，大量全基因組復(fù)制（多倍化）事件被報(bào)道，隨之深入的研究表明全基因組復(fù)制廣泛存在于被子植物演化歷史進(jìn)程中。多倍化能夠在短時(shí)間內(nèi)快速增加一組或多組基因組，提供大量遺傳材料，被認(rèn)為是植物適應(yīng)性進(jìn)化和多樣化的重要力量。經(jīng)歷多倍化事件后，基因組會(huì)發(fā)生大量的重組、染色體重排、基因組縮小以及基因分化等過(guò)程，再次回到二倍體狀態(tài)。這些改變可促進(jìn)基因組的可塑性，在被子植物多樣化過(guò)程中可能扮演著重要角色。
2024年2月22日，中山大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院施蘇華/何子文課題組在Nature Communications上發(fā)表了題為“Genomic evidence for rediploidization and adaptive evolution following the whole-genome triplication”的研究論文。該研究以紅樹(shù)植物杯萼海桑（Sonneratia alba）所在支系為對(duì)象，全面分析基因組進(jìn)化軌跡，探索倍性變化（多倍化－重二倍化過(guò)程）在基因組進(jìn)化中的作用，研究全球氣候變化背景下的植物適應(yīng)性進(jìn)化機(jī)制。
紅樹(shù)植物作為熱帶亞熱帶重要的海濱耐鹽木本植物，生活在潮間帶極端環(huán)境中。在千百萬(wàn)年的進(jìn)化中，紅樹(shù)植物已經(jīng)不同程度地適應(yīng)了這一極端環(huán)境，演化出了一系列適應(yīng)性狀，是研究氣候變化下植物生物多樣性形成與適應(yīng)性進(jìn)化的理想對(duì)象（He Z., Feng X., Cheng Q., et al. 2022 Nature Ecology & Evolution）。事實(shí)上，在進(jìn)入潮間帶之前，部分紅樹(shù)所在支系各自獨(dú)立地經(jīng)歷了全基因組復(fù)制事件。盡管如此，現(xiàn)存絕大多數(shù)紅樹(shù)植物都是二倍體物種，可見(jiàn)重二倍化（rediploidization）在其中發(fā)揮了重要作用。它通過(guò)減少基因組冗余、協(xié)調(diào)亞基因組功能、分餾染色體組分等方式讓發(fā)生多倍化的植物在后續(xù)進(jìn)化過(guò)程中重新回到二倍體狀態(tài)，這有助于植物的適應(yīng)和生存。然而，關(guān)于重二倍化的基因組學(xué)研究尚存不足，人們對(duì)古多倍體的重二倍化過(guò)程仍知之甚少。
課題組基于高質(zhì)量的基因組數(shù)據(jù)，使用共線(xiàn)性分析、非同義突變率分布以及系統(tǒng)發(fā)育分析等方法多管齊下，準(zhǔn)確鑒定千屈菜科多倍化事件的特征和位置。結(jié)果表明杯萼海桑（Sonneratia alba）和大葉紫薇（Lagerstroemia speciosa）的共同祖先在距今約六千四百萬(wàn)年前經(jīng)歷了全基因組三倍化（WGT）事件，與白堊紀(jì)－古近紀(jì)生物大滅絕事件時(shí)間重合。
基因組進(jìn)化是一個(gè)長(zhǎng)期動(dòng)態(tài)的過(guò)程，早期的多倍化事件如ζ、ε和γ事件發(fā)生在距今數(shù)億年前，它們對(duì)應(yīng)的共線(xiàn)性關(guān)系往往隨時(shí)間逐漸模糊，或受到后續(xù)全基因組多倍化的影響被掩蓋，而距今不足兩千萬(wàn)年發(fā)生的近期多倍化事件會(huì)在植物基因組中保留大量冗余區(qū)域。因此，這一距今六千四百萬(wàn)年的WGT事件為研究植物多倍化－重二倍化過(guò)程提供了一個(gè)很好的“窗口”。通過(guò)整合多個(gè)物種的基因組數(shù)據(jù)，研究者進(jìn)一步將該WGT事件鎖定在兩次相近的物種分化事件之間較為狹窄的一段時(shí)間內(nèi)，這一模式與核心真雙子葉植物早期多樣化相關(guān)的γ-WGT事件特征相似（均為全基因組三倍化）。另一方面，相較于簡(jiǎn)單的全基因組加倍事件后的一份或兩份拷貝，WGT復(fù)制基因在基因組上存在更多的保留形式（一份、兩份或三份拷貝），這使得其進(jìn)化過(guò)程可被逐對(duì)比較分析，因此WGT是研究多倍化的理想模式。
圖1 杯萼海桑和大葉紫薇的共同祖先經(jīng)歷的全基因組三倍化－重二倍化事件。（a）杯萼海桑和大葉紫薇的共同祖先在距今六千四百萬(wàn)年前經(jīng)歷了多倍化事件；（b-d）全基因組三倍化的基因組學(xué)證據(jù)：非同義突變率分布、基因組共線(xiàn)性區(qū)域和系統(tǒng)發(fā)育分析結(jié)果；（e-f）多倍化后染色體水平演化和重排介導(dǎo)的重二倍化基因組學(xué)證據(jù)。
進(jìn)一步的染色體演化分析結(jié)果表明，紅樹(shù)植物相對(duì)于近緣陸生種在WGT之后經(jīng)歷了更大規(guī)模的染色體重排、融合和斷裂事件，以達(dá)到當(dāng)前的結(jié)構(gòu)。在基因?qū)用?，通過(guò)多組織比較轉(zhuǎn)錄組學(xué)和分子進(jìn)化分析，研究人員發(fā)現(xiàn)近期WGT保留基因在序列分化外也出現(xiàn)了較大程度的表達(dá)分化，這意味著其發(fā)生新功能化和亞功能化。而保留多份拷貝的同源基因被檢測(cè)出經(jīng)歷過(guò)更強(qiáng)的選擇作用，且與根系發(fā)育和高鹽耐受等適應(yīng)性狀密切相關(guān)，更具適應(yīng)潛力，加速植物在新環(huán)境下的適應(yīng)性進(jìn)化。
考慮到倍性變化在基因組進(jìn)化中的潛在作用，研究人員結(jié)合新發(fā)現(xiàn)的基因組學(xué)證據(jù)，進(jìn)一步提出了一個(gè)關(guān)于多倍化－重二倍化過(guò)程的框架模型，用以闡明植物在全球氣候環(huán)境劇變和恢復(fù)期間的適應(yīng)性進(jìn)化，通過(guò)基因組冗余減少、基因分化和染色體重排等方式，重二倍化能使多倍化后的植物基因組恢復(fù)穩(wěn)定，為之后被子植物類(lèi)群的生物多樣性發(fā)展奠定基礎(chǔ)。
圖2 全球氣候變化下植物多倍化－重二倍化過(guò)程的框架模型。最初的二倍體通過(guò)全基因組加倍產(chǎn)生四倍體。短期內(nèi)，四倍體再與近緣二倍體物種雜交加倍得到六倍體（即全基因組三倍化）。在全球氣候環(huán)境劇變時(shí)期，六倍體可能會(huì)持續(xù)存在。隨著氣候環(huán)境的恢復(fù)，在自然選擇的作用下，發(fā)生重二倍化。多倍化－重二倍化過(guò)程在被子植物演化進(jìn)程中廣泛存在。
總的來(lái)說(shuō)，這項(xiàng)研究整合了高質(zhì)量的基因組、轉(zhuǎn)錄組和群體基因組數(shù)據(jù)，分析了紅樹(shù)植物杯萼海桑所在支系的基因組進(jìn)化軌跡，并在基因組學(xué)證據(jù)的基礎(chǔ)上，提出了多倍化－重二倍化過(guò)程的框架模型，揭示全球氣候變化背景下的植物基因組倍性變化和適應(yīng)性進(jìn)化機(jī)制。
中山大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院施蘇華教授和何子文副教授為論文的共同通訊作者，課題組博士畢業(yè)生馮梟和陳綺翩為共同第一作者。該研究得到了國(guó)家自然科學(xué)基金、廣東省基礎(chǔ)與應(yīng)用基礎(chǔ)研究基金、南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室（珠海）創(chuàng)新團(tuán)隊(duì)建設(shè)項(xiàng)目、深圳市科技創(chuàng)新項(xiàng)目以及中國(guó)博士后基金的資助。
